Персонифицированная терапия бактериофагами заболеваний органов пищеварения
https://doi.org/10.22625/2072-6732-2022-14-2-47-54
Аннотация
Современные представления о тесной взаимосвязи здоровья человека и микробиоты кишечника, а также последние достижения молекулярной биологии, свидетельствующие о значимой роли вирома кишечника, способствуют проведению исследований терапевтической пользы бактериофагов.
Цель данного обзора – рассмотреть перспективы применения бактериофагов для коррекции микробиоты кишечника и терапии заболеваний органов пищеварения.
В обзоре описаны основы биологии фагов, особенности бактериофагового вирома кишечника при гастроэнтерологической патологии; освещены вопросы современных методов терапии и профилактики на основе фагов, рассмотрены проблемы фаговой терапии и пути их преодоления. Показано, что использование фагов может стать ключевым персонализированным подходом к лечению и профилактике инфекционных и неинфекционных гастроэнтерологических заболеваний.
Об авторах
Н. В. ГончарРоссия
Гончар Наталья Васильевна – и.о. руководителя научно-исследовательского отдела кишечных инфекций, ведущий научный сотрудник; профессор кафедры педиатрии и неонатологии; д.м.н.; тел.: +7-921- 369-32-97
Санкт-Петербург
К. Д. Ермоленко
Россия
Ермоленко Константин Дмитриевич – научный сотрудник научно-исследовательского отдела кишечных инфекций; тел.: +7-952-371-28-80
Санкт-Петербург
Н. В. Скрипченко
Россия
Скрипченко Наталья Викторовна – заместитель директора по научной работе; заведующая кафедрой инфекционных болезней у детей ФПК и ПП; д.м.н., профессор, заслуженный деятель науки РФ; тел.: 8(812) 234-38-22
Санкт-Петербург
Список литературы
1. Young V.B. The role of the microbiome in human health and disease: an introduction for clinicians. BMJ. 2017; 356: j831.
2. Феклисова, Л.В. Дисбиотические нарушения слизистых оболочек ротоглотки у детей c рекуррентными респираторными заболеваниями в различные периоды / Л.В. Феклисова, Е.А. Медведева // Инфекционные болезни. 2016. – Т. 14, № 2. – С. 24–28.
3. Shkoporov A.N., Hill C. Bacteriophages of the human gut: the “known unknown” of the microbiome. Cell Host Microbe. 2019; 25 (2): 195–209.
4. Summers W.C. Bacteriophage therapy. Annu. Rev. Microbiol. 2001; 55: 437–451.
5. Aminov R. History of antimicrobial drug discovery: major classes and health impact. Biochem. Pharmacol. 2017; 133: 4–19.
6. Николаева, С.В. Что нужно знать об антибактериальной терапии респираторных инфекций у детей. Правильный старт – успешный финиш / С.В. Николаева [и др.] // Инфекционные болезни. 2020. – Т. 18, № 4. – С. 195–200.
7. Becattini S., Taur Y., Pamer E.G. Antibiotic-induced changes in the intestinal microbiota and disease. Trends Mol. Med. 2016; 22 (6): 458–478.
8. Mushegian A.R. Are there 10 31 virus particles on earth, or more, or fewer? J. Bacteriol. 2020; 202 (9): e00052-20.
9. Duan Y., Young R., Schnabl B. Bacteriophages and their potential for treatment of gastrointestinal diseases. Nat. Rev. Gastroenterol. Hepatol. 2021. https://doi.org/10.1038/s41575-021-00536-z.
10. Pratama A.A., van Elsas J.D. The “neglected” soil virome-potential role and impact. Trends Microbiol. 2018; 26 (8): 649–662.
11. Dion M.B., Oechslin F., Moineau S. Phage diversity, genomics and phylogeny. Nat. Rev. Microbiol. 2020; 18 (3): 125–138.
12. Hatfull G.F. Bacteriophage genomics. Curr. Opin. Microbiol. 2008; 11 (5): 447–453.
13. Al-Shayeb B., Sachdeva R., Chen L.-X., et al. Clades of huge phages from across earth’s ecosystems. Nature. 2020; 578 (7795): 425–431.
14. Gregory A.C., Zablocki O., Zayed A.A., et al. The gut virome database reveals age-dependent patterns of virome diversity in the human gut. Cell Host Microbe. 2020; 28 (5): 724–740.
15. Ofir G., Sorek R. Contemporary phage biology: from classic models to new insights. Cell. 2018; 172 (6): 1260–1270.
16. Silva J.B. Storms Z., Sauvageau D. Host receptors for bacteriophage adsorption. FEMS Microbiol. Lett. 2016; 363 (4): fnw002.
17. Young R. Bacteriophage lysis: mechanism and regulation. Microbiol. Rev. 1992; 56 (3): 430–481.
18. Dou C., Xiong J., Gu Y., et al. Structural and functional insights into the regulation of the lysis-lysogeny decision in viral communities. Nat. Microbiol. 2018; 3 (11): 1285–1294.
19. Howard-Varona C., Hargreaves K.R., Abedon S.T., Sullivan M.B. Lysogeny in nature: mechanisms, impact and ecology of temperate phages. ISMEJ. 2017; 11 (7): 1511–1520.
20. Bondy-Denomy J., Qian J., Westra E.R., et al. Prophages mediate defense against phage infection through diverse mechanisms. ISMEJ. 2016; 10: 2854–2866.
21. Fortier L.C., Sekulovic O. Importance of prophages to evolution and virulence of bacterial pathogens. Virulence. 2013; 4 (5): 354–365.
22. Alexeeva S., Guerra Martinez J.A., Spus M., Smid E.J. Spontaneously induced prophages are abundant in a naturally evolved bacterial starter culture and deliver competitive advantage to the host. BMC Microbiol. 2018; 18 (1): 120.
23. Nanda A.M., Thormann, K., Frunzke J. Impact of spontaneous prophage induction on the fitness of bacterial populations and host-microbe interactions. J. Bacteriol. 2015; 197 (3): 410–419.
24. Labrie S.J., Samson J.E., Moineau S. Bacteriophage resistance mechanisms. Nat. Rev. Microbiol. 2010; 8: 317–327.
25. Dufour N., Clermont O., La Combe B., et al. Bacteriophage LM33_P 1, a fast-acting weapon against the pandemic ST 131-025b:H4 Escherichia coli clonal complex. J. Antimicrob. Chemother. 2016; 71 (11): 3072–3080.
26. Liang G., Zhao C., Zhang H., et al. The stepwise assembly of the neonatal virome is modulated by breastfeeding. Nature. 2020; 581 (7809): 470–474.
27. Lim E.S., Wang D., Holtz L.R. The bacterial microbiome and virome milestones of infant development. Trends Microbiol. 2016; 24 (10): 801–810.
28. Shapiro J.W., Putonti C. Gene co-occurrence networks reflect bacteriophage ecology and evolution. mBio. 2018; 9 (2): eO1870–1917.
29. Santiago-Rodriguez T.M., Hollister E.B. Human virome and disease: high-throughput sequencing for virus discovery, identification of phage-bacteria dysbiosis and development of therapeutic approaches with emphasis on the human gut. Viruses. 2019; 11: 656.
30. Pourcel C., Midoux C., Vergnaud G., Latino L. A carrier state is established in Pseudomonas aeruginosa by phage LeviOrOl, a newly isolated ssRNA levivirus. J. Gen. Virol. 2017; 98 (8): 2181–2189.
31. Tripathi A., Debelius J., Brenner D.A., et al. The gut-liver axis and the intersection with the microbiome. Nat. Rev. Gastroenterol. Hepatol. 2018; 15 (7): 397–411.
32. Алексанина, Н.В. Фагорезистентность условнопатогенных бактерий кишечной микробиоты у детей с нарушениями микробиоценоза / Н.В. Алексанина, Т.И. Твердохлебова // Журнал инфектологии. – 2021. – Т. 13, № 2. – С. 102–107.
33. Clooney A.G., Sutton T.D.S., Shkoporov A.N., et al. Whole-virome analysis sheds light on viral dark matter in inflammatory bowel disease. Cell Host Microbe. 2019; 26 (6): 764–778.
34. Coughlan S., Das A., O’Herlihy E., et al. The gut virome in irritable bowel syndrome differs from that of controls. Gut Microbes. 2021; 13 (1): 1–15.
35. Lepage P., Colombet J., Marteau P., et al. Dysbiosis in inflammatory bowel disease: a role for bacteriophages? Gut. 2008; 57 (3): 424–425.
36. Zuo T., Lu X.-J., Zhang Y., et al. Gut mucosal virome alterations in ulcerative colitis. Gut. 2019; 68 (7): 1169–1179.
37. Norman J.M., Handley S.A., Baldridg M.T., et al. Disease-specific alterations in the enteric virome in inflammatory bowel disease. Cell. 2015; 160 (3): 447–460.
38. Nakatsu G., Zhou H., Wu K.K.W., et al. Alterations in enteric virome are associated with colorectal cancer and survival outcomes. Gastroenterology. 2018; 155 (2): 529–541.e5.
39. Jiang L., Lang S., Duan Y., et al. Intestinal virome in patients with alcoholic hepatitis. Hepatology. 2020; 72 (6): 2182–2196.
40. Lang S., Demir M., Wisplinghoff H., et al. Intestinal virome signature associated with severity of nonalcoholic fatty liver disease. Gastroenterology. 2020; 159 (5): 1839–1852.
41. Саперкин, Н.В. Эффективность использования бактериофагов для лечения и профилактики инфекции: систематический обзор / Н.В. Саперкин [и др.] // Журнал инфектологии. – 2019. – Т. 11, № 4. – С. 19–30.
42. Асланов, Б.И. Бактериофаги как эффективные противоэпидемические средства для купирования вспышек внутрибольничных инфекций / Б.И. Асланов, А.В. Любимова, Л.П. Зуева // Журнал инфектологии. – 2019. Т. 11, № 1. – С. 65–70.
43. Sarker S.A., Berger B., Deng Y., et al. Oral application of Escherichia coli bacteriophage: safety tests in healthy and diarrheal children from Bangladesh. Environ. Microbiol. 2017; 19 (1): 237–250.
44. Sarker S.A., Sultana S., Reuteler G., et al. Oral phage therapy of acute bacterial diarrhea with two coliphage preparations: a randomized trial in children from Bangladesh. EBioMedicine. 2016; 4: 124–137.
45. Yen M., Cairns L.S., Camilli A. A cocktail of three virulent bacteriophages prevents Vibrio cholerae infection in animal models. Nat. Commun. 2017; 8: 14187.
46. Gindin M., Febvre H.P, Rao S., et al. Bacteriophage for Gastrointestinal Health (PHAGE) study: evaluating the safety and tolerability of supplemental bacteriophage consumption. J. Am. Coll. Nutr. 2019; 38 (1): 68–75.
47. Grubb D.S., Wrigley S.D., Freedman K., et al. PHAGE-2 study: supplemental bacteriophages extend Bifidobacterium animalis subsp. lactis BL04 benefits on gut health and microbiota in healthy adults. Nutrients. 2020; 12 (8): 2474.
48. Galtier M., De Sordi L., Sivignon A., et al. Bacteriophages targeting adherent invasive Escherichia coli strains as a promising new treatment for Crohn’s disease. J. Crohn’s Colitis. 2017; 11 (7): 840–847.
49. Duan Y., Llorente C., Lang S., et al. Bacteriophage targeting of gut bacterium attenuates alcoholic liver disease. Nature. 2019; 575 (7783): 505–511.
50. Wirbel J., Pyl P.T., Kartal E., et al. Meta-analysis of fecal metagenomes reveals global microbial signatures that are specific for colorectal cancer. Nat. Med. 2019; 25 (4): 679–689.
51. Yacoby I., Bar H., Benhar I. Targeted drug-carrying bacteriophages as antibacterial nanomedicines. Antimicrob. Agents Chemother. 2007; 51 (6): 2156–2163.
52. Zheng D.W., Dong X., Pan P., et al. Phage-guided modulation of the gut microbiota of mouse models of colorectal cancer augments their responses to chemotherapy. Nat. Biomed. Eng. 2019; 3 (9): 717–728.
53. Sweere J.M., Van Belleghem J.D., Ishak H., et al. Bacteriophage trigger antiviral immunity and prevent clearance of bacterial infection. Science. 2019; 363 (6434): eaat9691.
54. Gogokhia L., Buhrke K., Bell R., et al. Expansion of bacteriophages is linked to aggravated intestinal inflammation and colitis. Cell Host Microbe. 2019; 25 (2): 285–299.e8.
55. Zhang L., Hou X., Sun L., et al. Staphylococcus aureus bacteriophage suppresses LPS-induced inflammation in MAC-T bovine mammary epithelial cells. Front. Microbiol. 2018; 9: 1614.
56. Merabishvili M., Pirnay J.P., De Vos D. In Bacteriophage therapy: From Lab to Clinical Practice (eds Azeredo J., Sillankorva S.). Springer, 2018: 99–110.
57. Friman V.P., Soanes-Brown D., Sierocinski P., et al. Preadapting parasitic phages to a pathogen leads to increased pathogen clearance and lowered resistance evolution with Pseudomonas aeruginosa cystic fibrosis bacterial isolates. J. Evolut. Biol. 2016; 29 (1): 188–198.
58. Dunne M., Rupf B., Tala M., et al. Reprogramming bacteriophage host range through structure-guided design of chimeric receptor binding proteins. Cell Rep. 2019; 29 (5): 1336–1350.
59. Capparelli R., Parlato M., Borriello G., et al. Experimental phage therapy against Staphylococcus aureus in mice. Antimicrob. Agents Chemother. 2007; 51 (8): 2765–2773.
60. Fauconnier A. In Bacteriophage therapy: From Lab to Clinical Practice (eds Azeredo, J. & Sillankorva, S.). Springer, 2018: 253–268.
Рецензия
Для цитирования:
Гончар Н.В., Ермоленко К.Д., Скрипченко Н.В. Персонифицированная терапия бактериофагами заболеваний органов пищеварения. Журнал инфектологии. 2022;14(2):47-54. https://doi.org/10.22625/2072-6732-2022-14-2-47-54
For citation:
Gonchar N.V., Ermolenko K.D., Skripchenko N.V. Personalized therapy with bacteriophages of digestive diseases. Journal Infectology. 2022;14(2):47-54. (In Russ.) https://doi.org/10.22625/2072-6732-2022-14-2-47-54