jofinЖурнал инфектологииJournal Infectology2072-6732IPO “АIDSSPbR"10.22625/2072-6732-2022-14-1-131-139jofin-1318Research ArticleОригинальное исследованиеOriginal ResearchЧувствительность к антибиотикам сальмонелл-доминирующих сероваров, выделенных в Северо-Западном федеральном округе РФ в 2004–2018 гг. из различных источниковAntimicrobial susceptibility of dominant Salmonella serovars, isolated in North-West federal district in 2004–2018 from different soursesЗабровскаяА. В.ZabrovskaiaA. V.

Забровская Анна Владленовна – доцент кафедры паразитологии им. В.Л. Якимова, д.вет.н. 

Санкт-Петербург

Saint-Petersburg

beringa20@mail.ruЕгороваС. А.EgorovaS. A.

Егорова Светлана Александровна – старший научный сотрудник, д.м.н. 

Санкт-Петербург

Saint-Petersburg

egorova72@mail.ruАнтиповаН. А.AntipovaN. A.

Антипова Наталия Алексеевна – заведующая лабораторией 

Санкт-Петербург

Saint-Petersburg

lmvl.bak@bk.ruСмирноваЕ. В.SmirnovaE. V.

Смирнова Елена Викторовна – заведующая бактериологической лабораторией 

Санкт-Петербург

Saint-Petersburg

vf@78cge.ruСемченковаЛ. И.SemchenkovaL. I.

Семченкова Людмила Ивановна – врач-бактериолог 

Санкт-Петербург

Saint-Petersburg

vf@78cge.ruБыстраяТ. Е.BystrayaT. E.

Быстрая Татьяна Евгеньевна – врач-бактериолог 

Санкт-Петербург

Saint-Petersburg

vf@78cge.ruСокольникС. Е.SokolnikS. Е.

Сокольник Светлана Евгеньевна – заведующая бактериологической лабораторией 

Санкт-Петербург

Saint-Petersburg

S.sokolnik@78cge.ruУткинаН. П.UtkinaN. P.

Уткина Надежда Петровна – врач-бактериолог 

Санкт-Петербург

Saint-Petersburg

S.sokolnik@78cge.ruСихандоЛ. Ю.SikhandoL. Y.

Сихандо Людмила Юрьевна – врач-бактериолог 

Санкт-Петербург

Saint-Petersburg

S.sokolnik@78cge.ruСатосоваН. В.SatosovaN. V.

Сатосова Надежда Викторовна – ассистент кафедры эпидемиологии, дезинфектологиии и паразитологии, к.м.н. 

Санкт-Петербург

Saint-Petersburg

satosovanv@mc21.ruСанкт-Петербургский государственный университет ветеринарной медициныРоссияSaint-Petersburg State University of Veterinary MedicineRussian FederationСанкт-Петербургский научно-исследовательский институт эпидемиологии и микробиологии им. ПастераРоссияSaint-Petersburg Science Research Institute of Epidemiology and Microbiology named after PasteurRussian FederationЛенинградская межобластная ветеринарная лабораторияРоссияLeningrad Interregional Veterinary LaboratoryRussian FederationЦентр гигиены и эпидемиологии в городе Санкт-Петербург, филиал № 3РоссияCenter for Hygiene and Epidemiology in Saint-Petersburg, division № 3Russian FederationЦентр гигиены и эпидемиологии в городе Санкт-Петербург, филиал № 6РоссияCenter for Hygiene and Epidemiology in Saint-Petersburg, division № 6Russian FederationСеверо-Западный государственный медицинский университет им. И.И. МечниковаРоссияNorth-Western State Medical University named after I.I. MechnikovRussian Federation202206042022141131139Copyright © Забровская А.В., Егорова С.А., Антипова Н.А., Смирнова Е.В., Семченкова Л.И., Быстрая Т.Е., Сокольник С.Е., Уткина Н.П., Сихандо Л.Ю., Сатосова Н.В., 20222022Забровская А.В., Егорова С.А., Антипова Н.А., Смирнова Е.В., Семченкова Л.И., Быстрая Т.Е., Сокольник С.Е., Уткина Н.П., Сихандо Л.Ю., Сатосова Н.В.Zabrovskaia A.V., Egorova S.A., Antipova N.A., Smirnova E.V., Semchenkova L.I., Bystraya T.E., Sokolnik S.Е., Utkina N.P., Sikhando L.Y., Satosova N.V.Данная работа распространяется под лицензией Creative Commons Attribution 4.0.This work is licensed under a Creative Commons Attribution 4.0 License.https://journal.niidi.ru/jofin/article/view/1318Цель

Цель: сравнительный анализ устойчивости к антимикробным препаратам штаммов Salmonella сероваров S. Enteritidis, S. Infantis, S. Typhimurium, выделенных от людей, продуктивных животных, продукции животноводства.

Материалы и методы

Материалы и методы. Исследовано 898 штаммов Salmonella, выделенных от людей (673), продуктивных животных (132), продуктов питания животного происхождения (93). Чувствительность к антибиотикам определяли согласно рекомендациям EUCAST. Поиск генов, кодирующих продукцию бета-лактамаз, проводили методом ПЦР. Характер мутаций в QRDR-регионе гена gyrA установили путем амплификации и прямого секвенирования внутреннего фрагмента гена.

Результаты

Результаты. Устойчивость к антибиотикам выявлена у 69,9% штаммов, выделенных от людей, 78,5% – из пищевых продуктов, и 88,6% ‒ от сельскохозяйственных животных. 68,7% штаммов S. Enteritidis, выделенных от людей, 61,4% ‒ из продуктов питания и 21,1%, выделенных от животных было резистентно к хинолонам. Доля штаммов S.Typhimurium с MDR-фенотипом составляла от 21,6% до 88,2% в зависимости от источника выделения. Из штаммов S. Infantis устойчивыми к АМП были 89,3% штаммов, выделенных от людей, 94,5% – от животных и 97,8% – из пищевых продуктов, множественной устойчивостью обладали 67,9% штаммов, выделенных от людей, 80,0% – из пищевых продуктов и 89,0% – от животных. Выявлена продукция бета-лактамаз генетических групп ТЕМ-1, СТХ-М1, СТХ-М2, CMY-2. Устойчивость к хинолонам обусловлена хромосомным механизмом: выявлены однонуклеотидные замены в гене gyrA: Asp87Tyr, Ser83Phe, Asp87Asn, Ser83Tyr, Asp87Gly.

Заключение

Заключение. Чувствительность к антибиотикам у штаммов доминирующих сероваров имела специфические особенности. Штаммы, выделенные от животных, имели выраженные отличия от штаммов, выделенных от людей и из продуктов питания. Устойчивость к хинолонам и бета-лактамам у Salmonella, вне зависимости от источника выделения и серовара, была обусловлена универсальными для энтеробактерий молекулярными механизмами.

Objective

Objective: Comparative analysis of antimicrobial resistance of S. Enteritidis, S. Infantis, and S. Typhimurium isolated from humans, farm animals, and animal products.

Materials and methods

Materials and methods. 898 Salmonella strains isolated from humans (673), farm animals (132), and animal products (93) were studied. Antimicrobial susceptibility was determined according to the EUCAST recommendations. The detection of beta-lactamase genes was performed by PCR. The mutations in the QRDR region of the gyrA gene were determined by amplification and direct sequencing of the internal fragment of the gene.

Results

Results. Antimicrobial resistance in 69,9% of strains isolated from humans, 78,5% – from food, and 88,6% – from farm animals was detected. 68,7% of S. Enteritidis strains isolated from humans, 61,4% from food, and 21,1% isolated from animals were resistant to quinolones. The proportion of MDR S. Typhimurium strains ranged from 21,6% to 88,2%, depending on the source of isolation. From the S. Infantis strains 89,3% of strains isolated from humans, 94,5% – from animals and 97,8% – from food were resistant to antimicrobials, 67,9% of strains isolated from humans, 80,0% – from food and 89,0% ‒ from animals were MDR. The production of beta-lactamases TEM-1, CTX-M1, CTX-M2, and CMY-2 was detected. Resistance to quinolones was determined by a chromosomal mechanism: single-nucleotide substitutions in the gyrA gene were identified: Asp87Tyr, Ser83Phe, Asp87Asn, Ser83Tyr.

Conclusion

Conclusion. Antimicrobial susceptibility in Salmonella of dominant serovars had specific traits. Strains isolated from animals differed significantly from strains from humans and animal products. Resistance to quinolones and beta-lactams in Salmonella, regardless of the source of isolation and serovar, was due to molecular mechanisms universal for Enterobacteriacae.

резистентность к антимикробным препаратамSalmonellaпродукция животноводствасельскохозяйственные животныеantimicrobial resistanceSalmonellaanimal productsfarm animalsReferencesThe European Union summary report on trends and sources of zoonoses, zoonotic agents and food-borne outbreaks 1n 2015/EFSA Journal. – 2016. – Vol.14(2). – P.4634 doi: 10.2903/j.efsa.2016.The European Union summary report on trends and sources of zoonoses, zoonotic agents and food-borne outbreaks 1n 2015/EFSA Journal. – 2016. – Vol.14(2). – P.4634 doi: 10.2903/j.efsa.2016.EFSA (Euripean Food Safety Authority) and ECDC (European Centre of Disease Prevention and Control) The European Union summary report on antimicrobial resistance in zoonotic and indicator bacteria from humans, animals and food in 2015//EFSA Journal. – 2017. – Vol.15. – №2. – P.4964 DOI: 10.2903/j.efsa.2017.4694.EFSA (Euripean Food Safety Authority) and ECDC (European Centre of Disease Prevention and Control) The European Union summary report on antimicrobial resistance in zoonotic and indicator bacteria from humans, animals and food in 2015//EFSA Journal. – 2017. – Vol.15. – №2. – P.4964 DOI: 10.2903/j.efsa.2017.4694.О состоянии санитарно-эпидемиологического благополучия населения в Российской Федерации в 2018 году: Государственный доклад [Электронный ресурс]. – М.: Федеральная служба по надзору в сфере защиты прав потребителей и благополучия человека. – 2019. – 254с. – Режим доступа: https://rospotrebnadzor.ru/upload/iblock/798/gosudarstvennyy-doklad-o-sostoyaniisanitarno_epidemiologicheskogo-blagopoluchiya-naseleniyav-rossiyskoy-federatsii-v-2018-godu.pdfO sostoyanii sanitarno-epidemiologicheskogo blagopoluchiya naseleniya v Rossijskoj Federacii v 2018 godu: Gosudarstvennyj doklad [Elektronnyj resurs]. – Moskva: Federal’naya sluzhba po nadzoru v sfere zashchity prav potrebitelej i blagopoluchiya cheloveka. – 2019. – 254s. – Rezhim dostupa: https://rospotrebnadzor.ru/ upload/iblock/798/gosudarstvennyy-doklad-o-sostoyanii-sanitarno_epidemiologicheskogo-blagopoluchiya-naseleniya-v-rossiyskoy-federatsii-v-2018-godu.pdfКуземцева, С.В. Микробиологический мониторинг в системе эпидемиологического надзора за сальмонеллезами / С.В. Куземцев, О.А. Михайлова // Национальные приоритеты России. – 2017.– Т. 26, № 4.– С. 92–96.Kuzemceva, S.V. Mikrobiologicheskij monitoring v sisteme epidemiologicheskogo nadzora za sal’monellezami / S.V. Kuzemcev, O.A. Mihajlova // Nacional’nye prioritety Rossii. – 2017.– Т. 26, № 4.– С. 92-96.Рожнова, С.Ш. Перспективы организации расширенной системы надзора за сальмонеллезами в России / С.Ш. Рожнова, Н.К. Акулова, О.А. Христюхина // Эпидемиология и вакцинопрофилактика. – 2015. – Т. 85, № 6. – С. 28–34.Rozhnova, S.SH. Perspektivy organizacii rasshirennoj sistemy nadzora za sal’monellezami v Rossii / S.SH. Rozhnova, N.K. Akulova, O.A. Hristyuhina // Epidemiologiya i vakcinoprofilaktika. – 2015. – Т. 85, № 6. – С. 28-34.Борьба с устойчивостью к антибиотикам с точки зрения безопасности пищевых продуктов в Европе. Всемирная организация здравоохранения. Европейское региональное бюро. Режим доступа: http://www.euro.who.int/ __data/assets/pdf_file/0011/144695/e94889R.pdfBor’ba s ustojchivost’yu k antibiotikam s tochki zreniya bezopasnosti pishchevyh produktov v Evrope. Vsemirnaya organizaciya zdravoohraneniya. Evropejskoe regional’noe byuro. Rezhim dostupa: http://www.euro.who.int/ __data/assets/pdf_file/0011/144695/e94889R.pdfFDA NARMS Retail Meat Interim Report for Salmonella. Режим доступа: www.fda.gov/downloads/AnimalVeterinary/SafetyHealth/AntimicrobialResistance/NationalAntimicrobialResistanceMonitoringSystem/UCM498134.pdfFDA NARMS Retail Meat Interim Report for Salmonella. Режим доступа: www.fda.gov/downloads/AnimalVeterinary/SafetyHealth/AntimicrobialResistance/NationalAntimicrobialResistanceMonitoringSystem/UCM498134.pdfBaker, S. Genomic insights into the emergence and spread of antimicrobial-resistant bacterial pathogens / S. Baker, N. Thomson, F-X. Weill, K.E. Holt // Science. – 2018. – Vol. 360 (6390). – Р.733-738.Baker, S. Genomic insights into the emergence and spread of antimicrobial-resistant bacterial pathogens / S. Baker, N. Thomson, F-X. Weill, K.E. Holt // Science. – 2018. – Vol. 360 (6390). – Р.733-738.Williams-Nguyen, J. Antibiotics and Antibiotic Resistancein Agroecosystems: State of the Science/J.Williams-Nguyen, J.B. Sallach, S.Bartelt-Hunt, A.B.Boxall, L.M.Durso, J.E. McLain, R.S.Singer, D.D.Snow, J.L.Zilles // J Environ Qual. – 2016. – Vol. 45(2). – P. 394-406.Williams-Nguyen, J. Antibiotics and Antibiotic Resistancein Agroecosystems: State of the Science/J.Williams-Nguyen, J.B. Sallach, S.Bartelt-Hunt, A.B.Boxall, L.M.Durso, J.E. McLain, R.S.Singer, D.D.Snow, J.L.Zilles // J Environ Qual. – 2016. – Vol. 45(2). – P. 394-406.CDC. National Salmonella Surveillance Annual Report, 2016 [Электронный ресурс] // Atlanta, Georgia: US Department of Health and Human Services. – CDC. – 2018. – Режим доступа: https://www.cdc.gov/nationalsurveillance/pdfs/2016-Salmonella-report-508.pdfCDC. National Salmonella Surveillance Annual Report, 2016 [Электронный ресурс] // Atlanta, Georgia: US Department of Health and Human Services. – CDC. – 2018. – Режим доступа: https://www.cdc.gov/nationalsurveillance/pdfs/2016-Salmonella-report-508.pdfThe European Union summary report on trends and sources of zoonoses, zoonotic agents and food-borne outbreaks in 2017 // EFSA Journal. – 2018. – Vol. 16(12). – Article 5500.The European Union summary report on trends and sources of zoonoses, zoonotic agents and food-borne outbreaks in 2017 // EFSA Journal. – 2018. – Vol. 16(12). – Article 5500.Fonteneau, L. Multinational outbreak of travel-related Salmonella Chester infections in Europe, summers 2014 and 2015 / L. Fonteneau, Da Silva N. Jourdan, L. Fabre, P. Ashton, M. Torpdahl, L. M ller, B. Bouchrif, A. El Boulani, E. Valkanou, W. Mattheus, I. Friesema, S. Herrera Leon, C. Varela Mart nez, J. Mossong, E. Severi, K. Grant, F-X. Weill, C.M. Gossner, S. Bertrand, T. Dallman, S. Le Hello // Euro Surveill. – 2017. – Vol. 22(7). – Article 30463.Fonteneau, L. Multinational outbreak of travel-related Salmonella Chester infections in Europe, summers 2014 and 2015 / L. Fonteneau, Da Silva N. Jourdan, L. Fabre, P. Ashton, M. Torpdahl, L. M ller, B. Bouchrif, A. El Boulani, E. Valkanou, W. Mattheus, I. Friesema, S. Herrera Leon, C. Varela Mart nez, J. Mossong, E. Severi, K. Grant, F-X. Weill, C.M. Gossner, S. Bertrand, T. Dallman, S. Le Hello // Euro Surveill. – 2017. – Vol. 22(7). – Article 30463.EFSA (European Food Safety Authority) and ECDC (European Centre for Disease Prevention and Control), 2015. EU Summary Report on antimicrobial resistance in zoonotic and indicator bacteria from humans, animals and food in 2013// EFSA Journal. – 2015. – Vol.3. – №2. – P.4036 doi:10.2903/j.efsa.2015.4036.EFSA (European Food Safety Authority) and ECDC (European Centre for Disease Prevention and Control), 2015. EU Summary Report on antimicrobial resistance in zoonotic and indicator bacteria from humans, animals and food in 2013// EFSA Journal. – 2015. – Vol.3. – №2. – P.4036 doi:10.2903/j.efsa.2015.4036.Antigenic formulae of the Salmonella serovars [Электронный ресурс]. – 9th edition. – 2007. – 167 p. – Режим доступа: https://www.pasteur.fr/sites/default /files/veng_0.pdfAntigenic formulae of the Salmonella serovars [Электронный ресурс]. – 9th edition. – 2007. – 167 p. – Режим доступа: https://www.pasteur.fr/sites/default /files/veng_0.pdfКлинические рекомендации «Определение чувствительности микроорганизмов к антимикробным препаратам» (версии 2014, 2015, 2018 г.) [Электронный ресурс]. – Режим доступа: http://www.antibiotic.ru/minzdrav/ files/docs/clrec-dsma2018.pdfKlinicheskie rekomendacii «Opredelenie chuvstvitel’nosti mikroorganizmov k antimikrobnym preparatam» (versii 2014, 2015, 2018 g.) [Elektronnyj resurs]. – Rezhim dostupa: http://www.antibiotic.ru/minzdrav/ files/docs/clrecdsma2018.pdfEuropean Committee on Antimicrobial Susceptibility Testing Breakpoint tables for interpretation of MICs and zone diameters [Электронный ресурс] // European Society of Clinical Microbiology and Infectious. – 2020. – Pежим доступа: http://www.eucast.org/clinical_breakpoints/Publications/antimicrobial-resistance-Salmonella-Campylobacter-harmonised-monitoring.pdfEuropean Committee on Antimicrobial Susceptibility Testing Breakpoint tables for interpretation of MICs and zone diameters [Электронный ресурс] // European Society of Clinical Microbiology and Infectious. – 2020. – Pежим доступа: http://www.eucast.org/clinical_breakpoints/Publications/antimicrobial-resistance-Salmonella-Campylobacter-harmonised-monitoring.pdfМудрак, Д.Е. Молекулярно-генетические особенности устойчивости к бета-лактамным антибиотикам грамотрицательных микроорганизмов – возбудителей нозокомиальных инфекций: дис. канд. биол. наук: 03.02.03/ Д.Е. Мудрак. М., 2010. 140 с.Mudrak, D.E. Molekulyarno-geneticheskie osobennosti ustojchivosti k beta-laktamnym antibiotikam gramotricatel’nyh mikroorganizmov – vozbuditelej nozokomial’nyh infekcij: dis. kand. biol. nauk: 03.02.03/ Mudrak Dar’ya Evgen’evna. – М., 2010. – 140 с.Dallenne, C. Development of a set of multiplex PCR assays for the detection of genes encoding important beta-lactamases in Enterobacteriaceae / C. Dallenne, A. Da Costa, D. Decr , C. Favier, G. Arlet // J Antimicrob Chemother. – 2010. – Vol. 65(3). – P. 490-495.Dallenne, C. Development of a set of multiplex PCR assays for the detection of genes encoding important beta-lactamases in Enterobacteriaceae / C. Dallenne, A. Da Costa, D. Decré, C. Favier, G. Arlet // J Antimicrob Chemother. – 2010. – Vol. 65(3). – P. 490-495.Wang, M. New plasmid-mediated quinolone resistance gene, qnrC, found in a clinical isolate of Proteus mirabilis / M. Wang, Q. Guo, X. Xu, X. Wang, X. Ye, S. Wu, D.C. Hooper, M. Wang // Antimicrob Agents Chemother. – 2009. – Vol. 53(5). – P. 1892–1897.Wang, M. New plasmid-mediated quinolone resistance gene, qnrC, found in a clinical isolate of Proteus mirabilis / M. Wang, Q. Guo, X. Xu, X. Wang, X. Ye, S. Wu, D.C. Hooper, M. Wang // Antimicrob Agents Chemother. – 2009. – Vol. 53(5). – P. 1892–1897.Nakaya, H. Life-threatening infantile diarrhea from fluoroquinolone-resistant Salmonella enterica Typhimurium with mutations in both gyrA and parC /H. Nakaya, A. Yasuhara, K. Yoshimura, Y. Oshihoi, H. Izumiya, H. Watanabe // Emerg Infect Dis. – 2003. – Vol. 9(2). – P.255-257Nakaya, H. Life-threatening infantile diarrhea from fluoroquinolone-resistant Salmonella enterica Typhimurium with mutations in both gyrA and parC /H. Nakaya, A. Yasuhara, K. Yoshimura, Y. Oshihoi, H. Izumiya, H. Watanabe // Emerg Infect Dis. – 2003. – Vol. 9(2). – P.255-257

The authors declare that there are no conflicts of interest present.